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今天分享一篇發(fā)表在ACS Sensors（2021年IF=7.711）上的文章，名為《DNA Nanowire Guided-Catalyzed Hairpin Assembly Nanoprobe for In Situ Profifiling of Circulating Extracellular Vesicle-Associated MicroRNAs》[1]（DNA納米線引導催化發(fā)夾組裝納米探針用于循環(huán)胞外囊泡相關microRNA）。

細胞外囊泡(EVs)是一種雙層脂質包裹的膜囊泡，直徑從50到200nm，幾乎所有類型的細胞都會分泌。它們可以通過囊泡內生物分子的轉移，將生物信息傳遞到目標細胞。MicroRNAs(miRNAs)是一組可以大量封裝在EV(EV-miRNAs)中的小RNA。它們作為基因調節(jié)因子參與多種生命過程，并與許多疾病相關。由于脂質膜的保護作用，EV-miRNAs可以在血液和其他體液中穩(wěn)定檢測到，這使它們有望成為一種新型的生物標志物。

目前的EV-miRNAs分析通常需要EV裂解和總RNA提取，然后進行逆轉錄和定量聚合酶鏈反應(qPCR)分析。然而，這些方法還遠不能令人滿意。除了長時間的處理時間和復雜的操作，實驗所需的EV裂解導致不同程度的RNA降解。此外，多個實驗步驟會導致RNA的丟失，檢測結果的重現(xiàn)性較差，這阻礙了EV-miRNAs的準確定量。EV-miRNAs的原位分析可能為解決上述缺點提供了另一種策略。通過將特定的探針加載到單個EV中，可以直接從EV內的靶向miRNA中檢測到信號，從而避免EV裂解和RNA提取。

有效將檢測探針運送到納米級EV中，和與目標結合后的信號放大是該策略的兩個主要挑戰(zhàn)。目前使用脂質體進行膜融合或通過物理或化學方法進行膜穿孔的傳遞方法已經被提出。然而，脂質體是不穩(wěn)定的，嵌入的貨物在進入EV之前就被釋放了�；诖┛椎姆椒ǹ赡軙䲟p傷EV膜，并在檢測前導致EV-miRNA泄漏。在信號輸出方面，常用探針如分子信標(MBs)或納米片的放大效率較低，導致EV內的信號相對較弱，限制了其分析靈敏度。

DNA納米線是由互補序列組成的納米級結構。作為一類一維生物材料，它們可以很容易地被編程并連接到核酸擴增系統(tǒng)上。此外，由于DNA的粘性末端被包裹在DNA納米線內，它們可以在生物環(huán)境中避免被核酸酶降解。在這里，我們提出了一種DNA納米線引導催化的發(fā)夾組裝(NgCHA)系統(tǒng)，用于原位EV-miRNA的檢測。該策略結合了DNA納米線的高穿透率和改進的催化發(fā)夾組裝(CHA)擴增系統(tǒng)在緊湊空間內的信號增強，允許快速感知EV-miRNA原位，其性能優(yōu)于傳統(tǒng)的CHA和MB探針。使用EV-miRNA面板(miR-375、miR-1246、miR-221和miR-21)，該系統(tǒng)可以區(qū)分癌癥和非癌癥患者，并通過血液樣本幫助進行疾病監(jiān)測（方案1），這顯示了其作為EV分析的非侵入性工具的潛力。

研究結果：

一、NgCHA納米探針的組裝與表征

為了證明該平臺的原理，我們選擇了miRNA-1246作為模型，該模型在癌癥患者的血漿EV中表達上調。NgCHA納米探針與DNA納米線和CHA系統(tǒng)集成(圖1a)。在一個典型的CHA反應中，靶miRNA觸發(fā)了兩個發(fā)夾(H1和H2)的趾點鏈置換組裝，從而導致靶miRNA和CHA產物的循環(huán)重用(圖2c)。在這項工作中，納米線由觸發(fā)器L1和L2以摩爾比為1：2：2自組裝，這確保了最小長度的更好的EV穿透。CHA的兩個發(fā)夾被固定在納米線上。然后，將CHA體系(H1和H2)在納米線上交替排列，形成NgCHA納米探針。H1的莖被熒光素酰胺(FAM)和猝滅劑(BHQ1)標記，當發(fā)夾打開時，可以產生熒光信號。在加入靶miRNA后，CHA可以沿著納米線啟動。

采用聚丙烯酰胺凝膠電泳(PAGE)對NgCHA的組裝過程進行了表征。如圖1b所示，CHA可以通過合成的靶標miRNA(Lane4)和少量的背景信號(Lane3)成功啟動。將單序列（Lane 1,H1; Lane 2,H2; Lane 5,L1; Lane 6,L2）組合成DNA納米線（Lane 7）和完整的NgCHA（Lane 8）。在Lane 7中，大部分形成了長度約為250bp的DNA納米線，并產生了一些長度在250bp以上的較長的DNA納米線。用瓊脂糖凝膠電泳檢測NgCHA的純度。如圖S1所示，大部分NgCHA納米探針顯示在長度約為380bp的條帶上，在380bp以上形成了一些較長的NgCHA分子。這些結果證明了NgCHA探針的成功組裝和可接受的純度，并證實了其檢測miRNAs的可行性。

采用隨時間變化的熒光信號試驗，研究了均相溶液中的反應動力學。加入25nM合成的miRNA-1246后，在515nm處檢測了120min后FAM的熒光恢復率(圖 1c)。NgCHA產生的時間依賴性信號增加，直到在30min（黑線）達到平臺期，遠短于CHA(90min)。此外，NgCHA顯示出高2.2倍的熒光信號。這些結果表明，NgCHA納米探針具有較高的靈敏度和效率。

NgCHA較高的熒光信號可以用碰撞理論來解釋：根據(jù)公式V=1/cN(c代表發(fā)夾的濃度，N是阿伏加德羅常數(shù))，當?shù)湫偷腃HA發(fā)夾濃度為100nM時，可反應的兩個發(fā)夾之間最近距離形成的球體體積為1.7×10^(?17)L。在NgCHA系統(tǒng)中，DNA納米線中H1和H2發(fā)夾之間的距離減少到32bp(10.88nm)。在DNA納米線的約束下，最小反應體積為5.4×10^(?21)L，CHA的濃度提高到315μM。其反應效率是傳統(tǒng)CHA的3150倍(圖 1d)。因此，被DNA納米線局部固定的h1和h2比CHA的碰撞更頻繁，提高了反應效率和靈敏度。

二、NgCHA對合成目標的分析性能

H1和H2之間的距離在CHA呼吸反應中起著至關重要的作用，可能是背景信號的主要原因。因此，我們測試了H1和H2之間的不同距離，并選擇了32bp的最佳距離。然后研究了NgCHA和CHA的檢測性能。NgCHA的熒光強度逐漸增加，增加目標從1p M到50nm的檢測極限(LOD)0.8p M(圖2c，d)，比CHA低108倍(圖2e，f)，比分子信標低8493倍。為了評估NgCHA的特異性，我們檢測了一個單堿基錯配序列(SBM)、一個雙堿基錯配序列(DBM)、一個三堿基錯配序列(TBM)和一個完整的錯配序列(miRNA-21)。如圖2g所示，只有miRNA-1246可以啟動該反應。對于癌癥分析，通常需要多個miRNA；因此，我們進一步評估了NgCHA在多重miRNA中的分析性能。我們設計了4個NgCHA納米探針用于miRNAs的正交鑒定(miR-221、miR-375、miR-1246和miR-21)(圖2h)。NgCHA在添加靶miRNAs時產生的信號要比在添加非靶miRNAs時產生的信號要高得多。這些結果證明了NgCHA的多功能性，并支持其用于進一步的癌癥管理。接下來，通過在實驗室內和批間試驗中檢測1nM和0.01nM的miR-1246樣品，來評價該方法的重現(xiàn)性。批內和批間變量系數(shù)分別為1.83%和5.89%。這些結果表明，該熒光平臺具有出色的重現(xiàn)性。通過與陰性的人血漿進行孵育，驗證了該探針的穩(wěn)定性。熒光試驗和瓊脂糖電泳試驗結果均表明，NgCHA納米探針比傳統(tǒng)的DNA探針更穩(wěn)定，這可能是由于DNA納米線對DNA探針的保護作用。

三、NgCHA原位檢測EVmiRNA的分析性能

采用標準超離心法從三種不同的乳腺癌(BC)細胞系(MDA-MB-231、MCF-7、SK-BR3)和一個良性乳腺上皮細胞系(MCF-10A)中提取的EV用于檢測。透射電子顯微鏡(TEM)圖像展示了一個具有凹形的橢圓形EV結構。Western blot分析顯示了四種EV蛋白(CD9、CD81、CD63和TSG101)的特異性表達。納米顆粒跟蹤分析(NTA)顯示，顆粒粒徑在76~225nm之間，置信度為95%。這些結果與文獻中報道的EV的結果一致，表明所獲得的EV是完整的，可用于接下來的實驗。

為了證實NgCHA進行原位分析的可行性，我們將NgCHA與不同濃度的MDAMB-231細胞來源的EV一起孵育。加入EV后，熒光信號逐漸增加，這顯示了隨機納米探針的差異。利用超分辨率熒光顯微鏡對NgCHA(FAM)和EV(PKH26)的共定位也表明，NgCHA納米探針進入了EV管腔(圖3a)。為了進一步確認熒光信號的來源，我們采用了國際細胞外囊泡學會(ISEV)推薦的樣品制備方法。用蛋白酶K和RNase完全降解miRNA和蛋白?miRNA復合物，它們可能結合EV表面。合成miR-1246的NgCHA探針產生的熒光信號在樣品處理后下降到陰性對照水平。當使用MDA-MB-231細胞來源的EV的樣品制備時，與未處理的EV相比，熒光強度略有下降(圖3b)。這些結果進一步證明了NgCHA納米探針可用于直接檢測EV-miRNA。此外，熒光信號與EV濃度明顯相關，在濃度低至2×106顆粒/μL時，與空白探針有顯著差異(圖3c)。NgCHA孵育的EV的代表性的納米流式（NanoFCM）分析顯示，信號明顯強于其他組(EV組，EV與CHA孵育的組)。這些結果證明了NgCHA納米探針對原位檢測EV-miRNA的靈敏度。以下原因可能與NgCHA的內化機制有關。首先，NgCHA的剛性結構可以大大提高細胞的攝取效率，這已經在之前的報道中得到了證實。其次，NgCHA納米探針的角落可以基于“類電荷吸引”機制促進其傳遞。

為了研究該平臺的檢測準確性，我們用NgCHA納米探針檢測了來自MDAMB-231、MCF-7、SK-BR3和MCF-10A細胞系的EV中EV-miRNAs的水平和實時(RT)-qPCR。來自MDA-MB-231細胞系的EV的熒光信號比來自MCF-7、SK-BR-3和MCF-10A細胞的EV的熒光信號分別高約1.6倍、2.0倍和2.2倍(圖3d)。此外，線性回歸分析表明，NgCHA結果與RT-qPCR獲得的數(shù)據(jù)高度成正比，相關系數(shù)為0.983(圖3e)。

四、四種用于BC診斷和復發(fā)風險評估的EV-miRNA圖譜

接下來，我們用真實的臨床樣本評估了該平臺的性能。我們選擇了一些假定的與腫瘤相關的EV-miRNA來在EV上進行檢測。MiR-21是一種癌癥生物標志物，因為它在各種癌癥中都表達上調。研究表明，miRNA-21通過抑制腫瘤抑制基因來促進腫瘤進展。miR-1246也被發(fā)現(xiàn)在乳腺癌、結腸直腸癌、胰腺癌、卵巢癌和其他癌癥中過表達。它在促進腫瘤轉移中起著關鍵作用。MiR-221參與抑制基因表達，如細胞周期蛋白依賴性激酶抑制劑p27和雌激素受體(ER)，通過干擾正常的細胞增殖過程導致腫瘤的發(fā)展。MiR-375也被確定為ER的調節(jié)因子和治療的潛在預測因子。miR-375的高表達可通過抑制p27和ER而導致腫瘤的發(fā)展。在公共數(shù)據(jù)庫驗證后，我們使用了4-EV-miRNAs(miR-221、miR-375、miR-1246和miR-21)作為我們的候選生物標志物，因為它們在各種腫瘤中的高表達。

然后，我們測試了所提出的平臺是否可以用于BC診斷。共收集了36例未經治療的BC患者（n=21，早期=12，晚期=9）和健康供體(HD)（n=15）的血漿樣本，并通過4個EV-miRNA面板進行分析。如圖4a所示，四種EV-miRNA在不同患者中的表達水平差異很大。根據(jù)從36個臨床樣本中測量的4個EV-miRNAs的散射圖(圖4b)，對于BC患者和HD，EV-miR-1246、EV-miR-375、EV-miR-221和EV-miR-21的差異明顯。證明了EV-miRNA可用于區(qū)分BC和HD。采用受試者工作特征(ROC)曲線分析來評估個體EV-miRNAs區(qū)分BC患者和HDs的能力。如圖4c所示，EV-miRNAs組合后的曲線下面積(AUC)顯著改善，而EV-miR-1246、EV-miR-375、EV-miR-221和EV-miR-21的AUC分別為0.894、0.746、0.810和0.875。與單一EV-miRNA和其他EV-miRNA組合相比，4種EV-miRNA組合提供了最好的準確性(AUC：0.965,95%CI：0.942-1.000)(圖4c)。值得注意的是，4種EV-miRNAs聯(lián)合治療在乳腺癌早期的AUC為0.945，敏感性和特異性分別為95%和100%(圖4c)，提示所提出的BC診斷平臺具有較高的臨床可行性。

手術治療是BC患者的主要治療方法之一。手術治療后，通過臨床綜合分析來評估BC患者的復發(fā)風險，確定對患者的隨訪治療方案。因此，我們評估了EV-miRNA分析結合隨機森林算法(RF)的能力，這是一種新興的和高度靈活的機器學習算法，以評估從手術治療后收集的BC患者的78個血漿樣本的復發(fā)風險。圖5a總結了高危(HR)（n=23）、中風險(Mr)（n=38）和低風險(LR)（n=17）患者EV-miRNA表達水平的相對變化，這些患者均被臨床估計證實。對訓練隊列和驗證隊列的復發(fā)風險評估結果進行了定量總結，形成了混淆矩陣(圖5b，c)。采用RF方法進行復發(fā)風險評估，訓練隊列的總體準確率為87%，驗證隊列中為82%。EV-miR-1246在癌癥分類中所占比例高于EV-miR-1246，說明EV-miRNA-1246在復發(fā)風險評估中的重要作用。

五、提出了區(qū)分多種癌癥的平臺

該平臺在BC管理中的良好性能促使我們進一步探索其在癌癥分析中的實用性。不同腫瘤來源的治療方法不同，目前的方法很難區(qū)分晚期患者的腫瘤來源。因此，識別腫瘤類型對于評價腫瘤來源和有效治療腫瘤具有重要價值。在這項工作中，我們使用EV-miRNA面板結合射頻驗證腫瘤類型分化在臨床隊列覆蓋一系列腫瘤類型的可能性，包括BC(n=21例)，肝癌(n=21例)，肺癌(n=21例)，胃癌(n=21例)和結直腸癌(n=21例)。EV-miRNA圖譜在訓練隊列中通過RF進行處理，并在驗證隊列中得到證實。通過使用t-SNE將RF的性能映射到一個二維平面上，我們發(fā)現(xiàn)大多數(shù)不同類型的腫瘤都是分離的(圖6a)。根據(jù)基于訓練隊列和驗證隊列(圖6b)的混淆矩陣，該模型在識別BC和肺癌方面具有較好的準確性，而對肝癌和結腸直腸癌的識別準確性較低。在多類癌癥診斷中，訓練隊列的總體準確率為62%，驗證隊列的總體準確率為58%，優(yōu)于驗證隊列中的其他機器學習算法(NN35%，SVM32%，LDA38%)。它的準確性也與之前報道的8-EV蛋白面板相當。這些結果表明，所提出的模型能夠很好地區(qū)分腫瘤類型。雖然EV-miR-1246具有最高的相對重要性，但其他EV-miRNA的相對重要性不低于20%，表明了每個EV-miRNA在多類癌癥診斷中不可或缺的作用。因此，EV-miRNA譜結合RF可以幫助分類癌癥類型，支持疾病診斷，從而對原發(fā)腫瘤來源不明的癌癥患者實現(xiàn)更有效的治療。

總結：

總的來說，我們開發(fā)了一種新型的NgCHA納米探針，用于原位分析EV-miRNA，并展示了其在臨床樣本中的應用。通過將DNA納米線與CHA系統(tǒng)連接起來，NgCHA能夠直接檢測具有高穩(wěn)定性和高滲透性的EV-miRNA。DNA納米線在緊湊空間內的CHA系統(tǒng)通過增加局部濃度進一步提高了分子碰撞概率，具有比傳統(tǒng)CHA和MB納米探針的靈敏度。通過EV-miRNA面板的結合，我們發(fā)現(xiàn)可以成功地實現(xiàn)BC診斷、復發(fā)風險評估和多種癌癥的鑒別。與目前的RT-qPCR方法需要操作復雜、終點檢測相比，該方法具有操作簡單、實時監(jiān)測、成本低等優(yōu)點。此外，它還可與臨床實驗室廣泛使用的常用酶標儀集成。它也可以很容易地用不同的發(fā)夾進行編程，用于檢測其他與疾病相關的核酸。我們假設這種方法在基于EV的疾病管理中具有很大的潛力。

參考文獻：

[1]Zhang Ye,Wu Yuan,Luo Shihua,et al.DNA Nanowire Guided-Catalyzed Hairpin Assembly Nanoprobe for In Situ Profiling of Circulating Extracellular Vesicle-Associated MicroRNAs.ACS sensors.2022;7 (4)：1075-1085.doi:10.1021/acssensors.1c02717

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