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今天分享一篇發(fā)表在Analytical Chemistry（2022年IF=8.008）上的文章，名為《Noninvasive Diagnosis of Nasopharyngeal Carcinoma Based on Phenotypic Profifiling of Viral and Tumor Markers on Plasma Extracellular Vesicles》[1]（基于血漿胞外囊泡上病毒和腫瘤標(biāo)志物表型分析的鼻咽癌無創(chuàng)診斷）。

鼻咽癌(NPC)是一種在東亞和東南亞地區(qū)發(fā)病率較高的頭頸部癌。由于鼻咽癌位置隱匿，癥狀不明顯，傳統(tǒng)組織活檢的侵襲性，磁共振成像(MRI)和計算機(jī)斷層掃描(CT)特異性不足，大多數(shù)鼻咽癌病例診斷為晚期，轉(zhuǎn)移風(fēng)險較高，5年生存率低于40%。慢性鼻咽炎(NPG)作為頭頸部良性炎癥性疾病，通過傳統(tǒng)內(nèi)鏡可誤診為鼻咽癌或健康供體，導(dǎo)致不適當(dāng)或延遲治療。因此，鼻咽癌的早期診斷以及鼻咽癌與NPG的鑒別對改善患者預(yù)后具有重要的臨床意義。

鑒于超過95%的鼻咽癌病例與潛伏的Epstein?Barr病毒(EBV)感染相關(guān)，循環(huán)中的抗EBV-IgA抗體、EBV DNA和EBV編碼的micro RNA(EBV miRNAs)已被開發(fā)作為鼻咽癌診斷的無創(chuàng)標(biāo)記物。然而，抗EBV-IgA也在頭頸部慢性疾病和健康個體中非特異性檢測到，導(dǎo)致鼻咽癌過度診斷和不必要的組織活檢。雖然循環(huán)EBV DNA的定量測定具有較高的特異性，但對早期或復(fù)發(fā)性鼻咽癌的診斷缺乏敏感性。同時，EBV miRNA在鼻咽癌診斷中的臨床潛力仍存在爭議。因此，尋找新的循環(huán)生物組織中準(zhǔn)確、無創(chuàng)的液體活檢標(biāo)志物對于鼻咽癌篩查是非常亟需的。

細(xì)胞外囊泡(EVs)，即納米級的膜性囊泡(40?1000nm)，由于其在體液中的豐富存在、生物穩(wěn)定性和與腫瘤生物學(xué)的密切關(guān)系，在液體活檢中顯示出了誘人的潛力。在EV中所包含的所有生物分子中，EV膜蛋白被廣泛探索作為疾病診斷和預(yù)后的標(biāo)志物。具體來說，EBV編碼的LMP1蛋白、腫瘤蛋白CD109和EGFR，通過先進(jìn)的信號擴(kuò)增方法，都在鼻咽癌患者血漿EV上被發(fā)現(xiàn) 。然而，這些集成平均方法需要復(fù)雜的預(yù)處理過程，并且往往會掩蓋宿主細(xì)胞來源的海量EV中高度特異性但罕見的EV亞型的信息。此外，EV標(biāo)記物在鼻咽癌、NPG和健康供體鑒別診斷中的臨床潛力研究也很少。LMP2A是另一種常被研究的EBV編碼蛋白，在鼻咽癌發(fā)病機(jī)制中發(fā)揮重要作用，并與鼻咽癌的不良預(yù)后相關(guān)。此外，它是在鼻咽癌組織中特異性檢測到的，而不是其他與EBV相關(guān)的疾病。盡管有這些發(fā)現(xiàn)，LMP2A作為EV標(biāo)記物的臨床價值仍有待探索。

用于EV蛋白質(zhì)分析，與其他傳感器平臺相比，納米流式檢測技術(shù)(nFCM)有一個很大的優(yōu)勢在快速而靈敏的分析單一EV小到40nm且拷貝數(shù)非常低的特定表面蛋白，確保了在復(fù)雜的生物流體樣本中檢測特定的EV亞群粒子濃度的準(zhǔn)確性。在這里，我們開始探索病毒(LMP1和LMP2A)和腫瘤(PD-L1、EGFR、EpCAM)標(biāo)記物在鼻咽癌和NPG診斷中的臨床應(yīng)用。通過nFCM的單顆粒計數(shù)方法，對每個受試者的無血小板血漿(PFP)中5種EV亞型的濃度進(jìn)行定量。未加權(quán)的SUM signatures在鑒別鼻咽癌患者與健康供體和NPG患者方面具有很大的準(zhǔn)確性。值得注意的是，我們發(fā)現(xiàn)LMP1和LMP2A聯(lián)合，這兩種病毒編碼蛋白通常與鼻咽癌發(fā)病機(jī)制相關(guān)，是對NPG患者診斷的重要標(biāo)志。該方法在臨床上在提高鼻咽癌和NPG的常規(guī)診斷方面具有巨大的潛力。

研究結(jié)果：

一、EBV編碼的LMP1和LMP2A在鼻咽癌細(xì)胞和EV中表達(dá)

EBV編碼的潛伏膜蛋白LMP1和LMP2A已在EBV感染的細(xì)胞中被鑒定出來。我們首先通過流式細(xì)胞術(shù)研究了它們在鼻咽癌細(xì)胞系C666-1上的表達(dá)，該細(xì)胞系始終攜帶EBV(圖1a?c)。以人鼻咽上皮細(xì)胞系NP69為陰性對照。與預(yù)期的一樣，C666-1同時表達(dá)LMP1和LMP2A，WB證實(shí)了這一觀察結(jié)果(圖1d)。同時，流式細(xì)胞術(shù)和WB分析均顯示LMP2A的表達(dá)相對高于LMP1。

然后，通過nFCM檢測從條件細(xì)胞培養(yǎng)基(CCCM)中純化的EV上LMP1和LMP2A的表達(dá)水平(圖1e，f)。藻紅蛋白(PE)熒光與側(cè)散射(SSC)的雙變量點(diǎn)圖顯示，來自C666-1細(xì)胞的EV中LMP1和LMP2A陽性EV的百分比分別為9.2和6.8%(圖1e)。同時，來自NP69細(xì)胞的EV中LMP1和LMP2陽性EV的比例為1.9%，與IgG1同型對照（1.5%）相當(dāng)(圖1f和S1j)。為了符合EV研究的最低信息制定的指南(MISEV2018)，國際細(xì)胞外囊泡協(xié)會的立場聲明，通過透射電鏡(TEM)評估了EV的形態(tài)。另一方面，如前所述，通過nFCM對大小分布和一些檢測對照進(jìn)行了分析。然而，由于WB靈敏度不足，C666-1 EV中LMP1和LMP2A的存在無法通過蛋白印跡檢測到（數(shù)據(jù)未顯示）。

二、LMP1和LMP2A是EBV陽性鼻咽癌細(xì)胞來源EV的特異性指標(biāo)

為了進(jìn)一步驗證EBV陽性鼻咽癌細(xì)胞來源EV特異性表達(dá)LMP1和LMP2A蛋白，我們鑒定了從EBV陰性鼻咽癌細(xì)胞系CNE1和其他四個常用的癌癥細(xì)胞系(人類三陰性乳腺癌細(xì)胞系MDA-MB-231，人肝癌細(xì)胞系HepG2，人類結(jié)直腸癌細(xì)胞系HCT15和人類宮頸癌細(xì)胞系HeLa)的CCCM分離的EV。除LMP1和LMP2A外，我們還對3種常用的腫瘤蛋白標(biāo)記物(PD-L1、EGFR、和EpCAM)和3種典型的EV標(biāo)記物(CD9、CD63和CD81)的表達(dá)水平也進(jìn)行了分析。圖S2a顯示了PE熒光與SSC的代表性雙變量點(diǎn)圖，熱圖(圖2a)總結(jié)了6種不同癌細(xì)胞系中每種表達(dá)8種不同蛋白標(biāo)記物的EV亞群的平均百分比。顯然，EV表面蛋白的圖譜在不同來源細(xì)胞之間是高度異質(zhì)性的。雖然C666-1中LMP1和LMP2A陽性EV的百分比不是很高，但它們的表達(dá)與含有EBV的鼻咽癌細(xì)胞特異性相關(guān)。LMP1和LMP2A的C666-1 EV與來自其他細(xì)胞系的EV之間的子集百分比的統(tǒng)計學(xué)意義(P值)見圖2b，其他6種蛋白的統(tǒng)計學(xué)意義見圖S2b。LMP1和LMP2A在從其他EV中區(qū)分C666-1 EV時均優(yōu)于其他蛋白標(biāo)記，所有P值均低于所有其他蛋白標(biāo)記(圖2b，c)。這些結(jié)果表明，血液中LMP1和LMP2A陽性的EV可能在鑒別EBV相關(guān)的鼻咽癌與其他癌癥方面具有很大的臨床潛力。

三、建立一個訓(xùn)練隊列中鼻咽癌診斷的五標(biāo)志物集

考慮到傳統(tǒng)的EV標(biāo)記物CD9、CD63和CD81并不在腫瘤EV上特異性表達(dá)，我們只將5個癌癥相關(guān)標(biāo)記物(LMP1、LMP2A、PD-L1、EGFR和EpCAM)納入我們的標(biāo)記物面板進(jìn)行臨床檢查。42例新診斷的鼻咽癌患者(II期?IV期)和40例健康供者的PFP樣本被納入培訓(xùn)隊列(表S1)。據(jù)報道，脂蛋白等非囊泡性污染物可能不可避免地與血漿EV共分離。此外，PFP EV樣本中表達(dá)表面蛋白的百分比很容易受到脂蛋白水平的影響。另一方面，用0.1%TritonX-100對抗體染色的EV樣本處理5 min后，LMP1和LMP2A陽性實(shí)體幾乎完全消失(圖S3a，b)，這證實(shí)了它們作為膜結(jié)構(gòu)EV。因此，我們利用表達(dá)表面蛋白的EV亞群的濃度，而不是其百分比，作為區(qū)分鼻咽癌患者和健康供體的指標(biāo)。與健康供體相比，通過nFCM單粒子計數(shù)測定的鼻咽癌患者中所有五種蛋白標(biāo)記物的EV亞群濃度均顯著高于健康供體(P< 0.0001)（圖3a）。圖3b繪制了5個EV子集濃度的未加權(quán)和。采用ROC分析來評估單個EV標(biāo)記物和EV SUM5的診斷能力(圖3c)。曲線下面積(AUC)的統(tǒng)計值顯示在表1中的訓(xùn)練隊列面板中。當(dāng)單獨(dú)使用時，LMP2A和LMP1在區(qū)分鼻咽癌患者和健康供體時的AUC值分別為0.98和0.93(圖3c)，與LMP1陽性EV相比，LMP2A陽性EV對鼻咽癌診斷表現(xiàn)出更高的敏感性、特異性和準(zhǔn)確性（表1，訓(xùn)練隊列組）。同時，EV SUM5在鼻咽癌診斷中表現(xiàn)最好，AUC值為1.0，敏感性為100%，特異性為100%，準(zhǔn)確率為100%(圖3c和表1)。此外，早期(II)(n=15)和晚期(III?IV)(n=27)階段的鼻咽癌患者可以通過EV SUM5值與健康供體區(qū)分開來(圖S3c和表S2)，提示其在早期鼻咽癌診斷方面的臨床潛力。此外，我們還推測，在癌癥患者中有更多的循環(huán)EV，以賦予增強(qiáng)的細(xì)胞間通信和疾病發(fā)病機(jī)制。雖然鼻咽癌患者與健康供體之間總EV的一致性存在顯著差異(P< 0.0001，圖S3d)，42例鼻咽癌患者中只有27例被正確診斷，敏感性為64.3%（表1）。

在臨床環(huán)境中，抗EBV衣殼抗原(VCA-IgA)的IgA抗體滴度通常通過酶聯(lián)免疫吸附試驗(ELISA)來測定，并被認(rèn)為是鼻咽癌診斷的一般標(biāo)志物。作為比較，我們測量了所有82份臨床PFP樣本的VCA-IgA滴度。雖然鼻咽癌患者的PFP中的VCA-IgA水平明顯高于健康供體(P< 0.0001，圖S3e)，兩組之間有相當(dāng)大的重疊，只有66.7%的鼻咽癌患者（42例中的28例）被診斷為VCA-IgA陽性患者(>1.1U/mL，臨床實(shí)踐中使用的閾值)（表1）。與總EV濃度和VCA-IgA滴度相比，EV SUM5對鼻咽癌的診斷具有最好的鑒別能力(圖3d)。根據(jù)對5個亞群EV濃度的t-SNE分析，可以將82個臨床樣本分為兩個不同的亞群，分別為鼻咽癌患者和健康供體(圖3e)。

四、鼻咽癌診斷的檢測隊列

另一個由14名鼻咽癌患者(6名II期患者和8名III期患者)和14名健康供體(HD)組成的獨(dú)立隊列，以雙盲方式驗證提出的鼻咽癌診斷策略(表S1)。使用訓(xùn)練隊列的相同標(biāo)記集進(jìn)行nFCM表征。雷達(dá)圖顯示，5種EV蛋白標(biāo)記物的組合可以完全區(qū)分鼻咽癌患者和健康供體(圖4a)。根據(jù)訓(xùn)練隊列的Youden指數(shù)計算的截止值，測試隊列的EV SUM5的敏感性、特異性和準(zhǔn)確性見表1（測試隊列面板）。與訓(xùn)練隊列的結(jié)果一致，EV SUM5在區(qū)分鼻咽癌患者和健康供體方面仍然優(yōu)于所有單一標(biāo)記物、總EV濃度和VCA-IgA滴度(P< 0.0001) (圖4b和S3f?h和表1)。使用EV SUM5的截斷值，一名健康供體和一名鼻咽癌患者最初被預(yù)測為與常規(guī)組織活檢的診斷結(jié)果相反的狀態(tài)(圖4b)。然而，重新檢查臨床信息后，我們發(fā)現(xiàn)異常值(EV SUM5=3.4×10^7顆粒/ml，低于截止值4.4×10^7顆粒/ml)組織活檢預(yù)測鼻癌組實(shí)際上是一個肝癌患者頸部腫瘤和誤診為“鼻咽癌的肉芽腫病變，”不應(yīng)該被認(rèn)為為鼻咽癌患者。因此，對于檢測隊列，EV SUM5不僅在區(qū)分NPC(II?IV)患者和健康供體方面，比任何單一標(biāo)記物或VCA-IgA抗體滴度（表1，檢測隊列面板具有最佳的表現(xiàn)（準(zhǔn)確性=96.3%）；圖4c），而且與CD109和EGFR標(biāo)記物聯(lián)合提供的敏感性為84.1%和85.0%的特異性相比，還顯示出更高的敏感性（92.9%）和特異性（100%）。更詳細(xì)地說，EV SUM5在鑒別早期(II)鼻咽癌與健康供體方面的準(zhǔn)確率為95.7%，顯示了其在鼻咽癌早期診斷中的臨床應(yīng)用價值(表S3)。綜上所述，我們的結(jié)果表明EV SUM5是優(yōu)異的NPC分類器。

五、鼻咽癌患者、NPG患者和健康供者鑒別的EV SUM5特征

慢性鼻咽炎(NPG)是頭頸部發(fā)生的良性炎癥性疾病之一。然而，它也會嚴(yán)重?fù)p害患者的生活質(zhì)量。NPG患者與鼻咽癌患者的區(qū)分可以降低鼻咽癌的過度診斷率，避免了NPG患者的高治療負(fù)擔(dān)、心理壓力和增加的成本。另一方面，一些NPG患者存在發(fā)展為惡性鼻咽癌的風(fēng)險，他們的診斷可以為發(fā)展為惡性鼻咽癌腫瘤之前提供治療機(jī)會。

為了進(jìn)一步擴(kuò)大EVSUM5的臨床應(yīng)用價值，我們分析了另一組患者隊列：鼻咽炎患者(NPG，n=23)，包括慢性鼻咽炎、慢性鼻竇炎和鼻前庭炎患者(表S4)。將NPG的EV譜與訓(xùn)練隊列中的鼻咽癌患者（n=42）或健康供者(HD，n=40)進(jìn)行比較。熱圖(圖5a)總結(jié)了單個標(biāo)記物和SUM signatures的EV子集濃度。如圖S4a所示，NPG的EV SUM5值高于HD，但明顯低于鼻咽癌患者。在鼻咽癌患者與NPG患者的區(qū)分方面，EV SUM5優(yōu)于其他5個單一標(biāo)志物，AUC為0.80，敏感性為100%，特異性為52.2%，準(zhǔn)確率為83.1%(表2和圖5b)。同時，使用EV SUM5區(qū)分NPG患者與健康供體的準(zhǔn)確率為80.9%。我們推測，癌癥標(biāo)志物(PD-L1、EGFR和EpCAM)的參與可能會影響NPG和健康供體之間分化的鑒別能力。用EV SUM2替代EV SUM5和LMP1和LMP2陽性EV后，觀察到NPG患者與健康供體的AUC值（0.79）、敏感性（69.6%）、特異性（90.0%）、90.0%)和準(zhǔn)確性（82.6%）的改善(表2和圖5c和S4b，c)。相比之下，VCA-IgA滴度對鑒別鼻咽癌患者和NPG患者的準(zhǔn)確性以及NPG患者與健康供體的鑒別率分別僅為73.8%和76.2%(表2和圖S4e)。這些結(jié)果強(qiáng)調(diào)了EV SUM5在鼻咽癌患者與NPG患者鑒別和EV SUM2在NPG患者與健康供體鑒別方面的臨床潛力。


總結(jié)：

綜上所述，最近開發(fā)的nFCM技術(shù)能夠?qū)π≈?0nm的單個EV進(jìn)行靈敏和穩(wěn)健的分析，已被應(yīng)用于分析小至40nm的單個EV上拷貝數(shù)非常低的表面蛋白。通過nFCM在單囊泡水平對血漿EV進(jìn)行表型分析，首次研究了兩種EBV編碼蛋白(LMP1和LMP2A)在鼻咽癌和NPG患者鑒別診斷中的臨床應(yīng)用。在結(jié)合其他三種腫瘤標(biāo)志物(PDL1、EGFR和EpCAM)后，我們發(fā)現(xiàn)EV SUM5和EV SUM2在鼻咽癌和NPG患者的診斷中分別優(yōu)于傳統(tǒng)的VCA-IgA檢測，具有較高的預(yù)測值。我們設(shè)想提出的策略和標(biāo)記集可以應(yīng)用于鼻咽癌和NPG的臨床實(shí)踐。

在本研究中，考慮到EV的體積小和多種抗體的空間位阻，我們在不同的試管中標(biāo)記EV樣本，以獲得每個EV亞群的真實(shí)信號。在未來，我們將使用有機(jī)染料標(biāo)記抗體而不是藻紅蛋白偶聯(lián)抗體和納米體或適配體代替抗體來探索對單個EV進(jìn)行多重標(biāo)記的可行性。個體EV的多種蛋白表達(dá)可在癌癥檢測中獲得進(jìn)一步的診斷效力。

文章就分享到這里，有興趣的話可以自己找這篇文獻(xiàn)具體看，有理解得不對的地方，歡迎專業(yè)人士指正，一起交流~

參考文獻(xiàn)：

[1]Hu Yunyun,Tian Ye,Di Haonan,et al.Noninvasive Diagnosis of Nasopharyngeal Carcinoma Based on Phenotypic Profiling of Viral and Tumor Markers on Plasma Extracellular Vesicles.ANALYTICAL CHEMISTRY.2022;94 (27)：9740-9749.doi:10.1021/acs.analchem.2c01311

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